La storia della museologia a Pola è più antica della fondazione del Museo Civico di Pola nel 1902. L'istituzione del primo ente museale a Pola nei primi anni del XX secolo fu preceduta dalla raccolta di monumenti lapidei che giacevano incustoditi in tutta la città e nei suoi immediati dintorni, e dalla loro collocazione nel Tempio di Augusto nel Foro.

La scoperta di numerosi oggetti in pietra, ceramica e metallo nella vicina Nesazio, durante le ricerche condotte nel 1900 e 1901 dalla Società Istriana di Archeologia e Storia Patria, fu la base per la fondazione del Museo d'antichità, ovvero il Museo Civico della Città di Pola, nel 1902. La sua sede si trovava in un edificio oggi non più esistente, sulla Salita di Santo Stefano, non lontano dall'Arco dei Sergi.

Unendosi alla Raccolta Civica Nazionale (monumenti lapidei) e al Museo Provinciale di Parenzo (Museo Provinciale), nel 1925 divenne un'istituzione di importanza provinciale con il nome di Regio Museo dell'Istria. La ricchezza delle collezioni richiese nuovi spazi, così l'ex edificio del Ginnasio Statale Tedesco sul versante orientale della collina centrale della città, il Kaštel, costruito nel 1890, fu adattato alle nuove esigenze di questo museo, che aprì al pubblico nel 1930.  Nel 1947, l'istituzione cambiò nome in Museo archeologico dell'Istria e da allora opera ininterrottamente dalla stessa sede fino ad oggi.

Dopo la Seconda Guerra Mondiale, durante l'amministrazione anglo-americana, la maggior parte dei reperti fu trasferita in Italia. Attraverso un lavoro sistematico e grandi sforzi, dopo la restituzione di una parte del materiale archeologico dall'Italia nel 1961, fu sviluppato un concetto per l'intera collezione del museo. Nel 1968, nelle sale e nei corridoi al piano terra del museo, fu aperto il lapidario rinnovato e, nel 1973, furono inaugurate le sale espositive dedicate alla preistoria, all'età antica, tardoantica e medievale. Nel 2013 è iniziato l'adattamento e l'ampliamento dell'edificio principale del museo, completato nel 2021.  Attualmente è in preparazione una nuova mostra permanente del museo.