La collezione medievale comprende una varietà di reperti archeologici che testimoniano la continuità storica e le diverse influenze culturali sulla penisola. La collezione include monumenti paleocristiani in pietra (recinzioni d'altare, sarcofagi, cibori, amboni, mosaici, capitelli), gioielli, parti di costumi e oggetti d'uso in metallo, ceramica, osso e vetro.
Durante l'epoca austro-ungarica, furono esplorate le chiese paleocristiane e altomedievali a Pola (S. Giovanni delle Ninfee, S. Felicita, S. Caterina), a Nesazio e vicino a Gallesano (S. Pellegrino, S. Zeno, S. Lucia). Furono rinvenuti reliquiari paleocristiani di eccezionale valore nelle chiese di S. Tommaso e S. Ermagora (oggi a Vienna e Venezia). Tra le due guerre mondiali, nel lapidario del museo di allora, furono esposti mosaici pavimentali e monumenti dell'inventario sacro paleocristiano e medievale provenienti dal territorio della prima diocesi di Pola.
Dopo la Seconda guerra mondiale fu istituito il Dipartimento Medievale dell'AMI. Nel monastero di S. Francesco a Pola fu allestito un lapidario con monumenti preromanici e romanici provenienti dal cosiddetto lapidario di Dignano e da altre chiese dell'Istria meridionale. Particolare attenzione è stata dedicata alla ricerca di chiese, come la chiesa di S. Sofia a Dvigrad, della Madonna Grande presso Valle, la chiesa di S. Michele presso Dignano e la chiesa di S. Andrea presso Bettiga. I reperti provenienti da nuovi scavi sul campo di tombe tardoantiche (Škicini, Betegenica, Frančini) e chiese (S. Eliseo, S. Nicola), castelli (Gočan, Kočur, Sipar) nonché cimiteri paleoslavi e paleocroati (presso Cittanova, Montona, Ferenci, Pinguente, Gimino, Buie) hanno fornito ulteriori approfondimenti sul periodo del dominio bizantino e franco in Istria. Ciò ha permesso una presentazione sistematica del periodo altomedievale nell'allestimento permanente del museo del 1973. Sono stati effettuati interventi di ricerca sul campo e di conservazione per la presentazione dei resti delle chiese a Nesazio, Bettiga, Valbandon, Lisignano e della basilica di S. Maria Formosa.